La defensa de Passiflora caerulea por hormigas reduce el número de huevos y larvas de Agraulis vanillae, pero no el daño por herbivoría
DOI:
https://doi.org/10.25260/EA.18.28.1.0.635Resumen
En las comunidades ecológicas, las especies pueden participar de forma simultánea en interacciones interespecíficas de distinto tipo (e.g., depredación, polinización y dispersión), lo que implica que la ocurrencia de una interacción pueda afectar el resultado de otra. Una oportunidad para explorar el efecto de una interacción ecológica sobre otra la brinda el sistema formado por la planta Passiflora caerulea, las hormigas que visitan sus nectarios extraflorales y las larvas de la mariposa Espejito (Agraulis vanillae), que se alimentan de la planta. El objetivo de este trabajo fue estudiar el efecto que tiene el mutualismo entre las hormigas y la planta sobre el antagonismo entre las larvas de mariposa y la planta. Se puso a prueba la hipótesis de que las hormigas protegen a la planta del ataque de las larvas “a cambio” del néctar que reciben. Se realizó un experimento de exclusión de hormigas para explorar si su presencia incide sobre la presencia de huevos y larvas, y el daño que estas producen. Este ensayo se llevó a cabo en el Parque Natural Municipal Ribera Norte (PNMRN), ubicado en el partido de San Isidro, provincia de Buenos Aires, entre septiembre 2011 y marzo 2012. Se registraron cinco morfotipos distintos de hormigas sobre P. caerulea. En concordancia con lo que se esperaba, hubo un efecto negativo de las hormigas sobre el número de huevos y larvas de A. vanillae. Sin embargo, la presencia de hormigas no afectó el nivel de daño por herbivoría observado. Es decir, el mutualismo de protección tuvo un efecto negativo sobre el herbívoro atacado, pero no pareció tener el efecto positivo esperado sobre la planta defendida. Esto refleja la complejidad de las interacciones tripartitas en los sistemas planta-herbívoro-hormiga y los múltiples factores que pueden influir en cómo las especies involucradas resultan afectadas. Desde el punto de vista de la conservación de la biodiversidad y sus funciones en un ambiente amenazado, resulta valioso haber registrado la ocurrencia de estas interacciones en una pequeña reserva ecológica urbana como es el PNMRN.
https://doi.org/10.25260/EA.18.28.1.0.635
Citas
Agrawal, A. A., and Fishbein, M. (2006). Plant defense syndromes. Ecology 87(7 Suppl):S132-4.
Aitchison, J. 1986. The statistical analysis of compositional data. Chapman and Hall, London.
Amela García, M. T., and P. S. Hoc. 1998. Aspectos de la biología floral y el sistema reproductivo de Passiflora mooreana (Passifloraceae). Darwiniana 35:1-4.
Barton, K. E. and, K. Boege. 2017. Future directions in the ontogeny of plant defence: understanding the evolutionary causes and consequences. Ecology Letters 20:403-411.
Beattie, A. J., and L. Hughes. 2002. Ant-plant interactions. Pp. 211-235 in C. M. Herrera and O. Pellmyr (eds.). Plant-animal interactions: an evolutionary approach. Blackwell Science Ltd Oxford, UK.
Benson, W. W., K. S. Brown, and L. E. Gilbert. 1975. Coevolution of Plants and Herbivores: Passion Flower Butterflies. Evolution 29:659-680.
Bertolini, M. P., and N. Deginani. 1995. Relevamiento florístico del Refugio Natural Educativo de la Ribera Norte. San Isidro, Bs. As.
Bolker, B. M., M. E. Brooks, C. J. Clark, S. W. Geange, J. R. Poulsen, M. H. H. Stevens, et al. 2009. Generalized linear mixed models: a practical guide for ecology and evolution. Trends in Ecology and Evolution 24:127-135.
Bronstein, J. L. 1994. Conditional outcomes in mutualistic interactions. Trends in Ecology and Evolution 9:214-217.
Bronstein, J. L., W. G. Wilson, and W. F. Morris. 2003. Ecological dynamics of mutualist/antagonist communities. Am Nat 162:S24-39.
Bruna, E. M., D. M. Lapola, and H. L. Vasconcelos. 2004. Interspecific variation in the defensive responses of obligate plant-ants: experimental tests and consequences for herbivory. Oecologia 138:558-565.
Canals, G. R. 2000. Mariposas Bonaerenses. Literature of Latin America, Buenos Aires (Argentina).
Carmona, D., M. J. Lajeunesse, and M. T. J. Johnson. 2011. Plant traits that predict resistance to herbivores. Functional Ecology 25:358-367.
Cordo, H., G. Logarzo, K. Braun, O. Di Iorio, and (directores) (2004). Catálogo de Insectos Fitófagos de la Argentina. Sociedad Entomológica Argentina, Buenos Aires, Argentina.
Crawley, M. J. 1987. Benevolent herbivores? Trends in Ecology and Evolution 2:167-168.
Chamberlain, S. A., and J. N. Holland. 2009. Quantitative synthesis of context dependency in ant–plant protection mutualisms. Ecology 90:2384-2392.
Chamberlain, S. A., J. R. Kilpatrick, and J. N. Holland. 2010. Do extrafloral nectar resources, species abundances, and body sizes contribute to the structure of ant–plant mutualistic networks? Oecologia 164:741-750.
Deginani, N. B. 2001. Las especies argentinas del género Passiflora (Passifloraceae). Darwiniana 39:43-129.
del Val, E., R. and Dirzo. 2004. Mirmecofilia: las plantas con ejército propio. Interciencia 29:673-679.
Fernández, F. 2003. Introducción a las hormigas de la región Neotropical. Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt, Bogotá, Colombia.
Freitas, A. V. L., and P. S. Oliveira. 1992. Biology and behavior of Eunica bechina (Lepidoptera: Nymphalidae) with special reference to larval defense against ant predation. Journal of Research on the Lepidoptera 31:1-11.
Freitas, A. V. L., and P. S. Oliveira. 1996a. Ants as selective agents on herbivore biology: effects on the behaviour of a non-myrmecophilous butterfly. Journal of Animal Ecology 65:205-210.
Freitas, A. V. L., and P. S. Oliveira. 1996b. Ants as selective agents on herbivore biology: effects on the behaviour of a non-myrmecophilous butterfly. Journal of Animal Ecology 65:205-210.
Fuentes, M. B., F. C. Cuezzo, and O. R. Di Iorio. 1998. Ants (Hymenoptera: Formicidae) from the Natural Reserve of Otamendi, Buenos Aires, Argentina. Giornale Italiano di Entomologia 9:97-98.
Gaston, J. K., Z. G. Davies, and J. L Edmondson. 2010. Urban environments and ecosystem functions. In K. J. Gaston (ed.) Urban Ecology. Cambridge University Press Cambridge.
Gilbert, L. E. 1982. The coevolution of a butterfly and a vine. Scientific American 247:110-121.
Giusto, B., M. -C. Anstett, E. Dounias, and D. B. McKey. 2001. Variation in the effectiveness of biotic defence: the case of an opportunistic ant-plant protection mutualism. Oecologia 129:367-375.
Heads, P. A., J. H. and Lawton. 1985. Bracken, ants and extrafloral nectaries. III. How insect herbivores avoid predation. Ecological Entomology 10:29-42.
Heil, M. 2008. Indirect defence via tritrophic interactions. New Phytologist 178:41-61.
Janzen, D. H. 1966. Coevolution of mutualism between ants and acacias in Central America. Evolution 20:249-275.
Kalesnik, F., M. Cagnoni, P. Bertolini, R. Quintana, N. Madanes, and A. Malvárez. 2005. La vegetación del refugio educativo de la Ribera Norte, Provincia de Buenos Aires, Argentina. Invasión de especies exóticas. INSUGEO, Miscelánea 14:139-150.
Koptur, S. 1991. Extrafloral nectaries of herbs and trees: modelling the interaction with ants and parasitoids. Pp. 213-229 in D. F. Cutler C. and Huxley (eds.). Ant-Plant Interactions. Oxford University Press.
Kusnezov, N. 1964. Zoogeografía de las hormigas en Sudamérica. Acta Zool. Lilloana 19:25-186.
Kusnezov, N. 1978. Hormigas argentinas: clave para su identificación. Miscelánea. Instituto Miguel Lillo 61:1-147.
López, R., and D. A. Potter. 2000. Ant Predation on Eggs and Larvae of the Black Cutworm (Lepidoptera: Noctuidae) and Japanese Beetle (Coleoptera: Scarabaeidae) in Turfgrass. Environmental Entomology 29:116-125.
Mayer, V. E., M. E. Frederickson, D. McKey, and R. Blatrix. 2014. Current issues in the evolutionary ecology of ant-plant symbioses. New Phytologist 202:749-764.
Miller, T. E. X. 2007. Does having multiple partners weaken the benefits of facultative mutualism? A test with cacti and cactus-tending ants. Oikos 116:500-512.
Minotti, P., P. Kandus, and S. Valli. 1988. Caracterización ecológica del Bajo Delta Bonaerense. Pp. 145 in J. Adámoli and A. I. Malvárez (eds.). Informe Subsidio UBACyT No 135. Condicionantes ambientales y bases ecológicas para la formulación de alternativas productivas y ocupacionales en la región del Delta. Universidad de Buenos Aires Buenos Aires, Argentina.
Mody, K., and E. Linsenmair. 2004. Plant-attracted ants affect arthropod community structure but not necessarily herbivory. Ecological Entomology 29:217-225.
Murase, K., T. Itioka, M. Nombra, and S. Yamane. 2003. Intraspecific variation in the status of ant symbiosis on a myrmecophyte Macaranga bancana, between primary and secondary forests in Borneo. Popular Ecology 45:221-226.
Nuñez Bustos, E. 2010. Mariposas de la Ciudad de Buenos Aires y alrededores. Vázquez Mazzini Editores, Ciudad de Buenos Aires.
Oliveira, R., L. Almeida, D. Souza, C. Munhae, O. Bueno, and M. Morini. 2012. Ant diversity (Hymenoptera: Formicidae) and predation by ants on the different stages of the sugarcane borer life cycle Diatraea saccharalis (Lepidoptera: Crambidae). EJE 109:381-387.
Pastrana, J. A. 2004. Los lepidópteros argentinos. Plantas hospedadoras y otros sustratos alimenticios. Sociedad Entomológica Argentina, Buenos Aires.
R Development Core Team. 2008. R: a language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria.
Rico-Gray, V., and P. S. Oliveira. 2007. The ecology and evolution of ant-plant interactions. Chicago University Press, Chicago.
Robertson, H. G. 1988. Spatial and temporal patterns of predation by ants on eggs of Cactoblastis cactorum. Ecological Entomology 13:207-214.
Rothschild, M. 1984. Aide memoire mimicry. Ecological Entomology 9:311-319.
Sachs, J. L., and E. L. Simms. 2006. Pathways to mutualism breakdown. Trends in Ecology and Evolution 21:585-592.
Schneiberg De Castro Lima, I. 2017. A influência da estrutura da paisagem, conectividade da paisagem e da qualidade do fragmento florestal sobre as propriedades das redes de aves frugívoras em ambiente urbano. Universidade Federal do Paraná Curitiba.
Seigler, D. S., K. C. Spencer, W. S. Statler, E. E. Conn, and J. E. Dunn. 1982. Tetraphyllin B and epitetraphyillin B sulphates: Novel cyanogenic glucosides from Passiflora caerulea and P. alato-caerulea. Phytochemistry 21:2277-2285.
Servicio Meteorológico Nacional. 1992. Estadísticas Climatológicas N° 37 (1981-1990), Buenos Aires, Argentina.
Silva, D. S. D., R. Dell'Erba, L. A. Kaminski, and G. R. P Moreira. 2006. Morfologia externa dos estágios imaturos de heliconíneos neotropicais: V. Agraulis vanillae maculosa (Lepidoptera, Nymphalidae, Heliconiinae). Iheringia. Série Zoologia 96:219-228.
Singer, M. S., R. E. Clark, I. H. Lichter-Marck, E. R. Johnson, and K. A. Mooney. 2017. Predatory birds and ants partition caterpillar prey by body size and diet breadth. J Anim Ecol 86:1363-1371.
Smiley, J. T. 1985. Heliconius caterpillar mortality during establishment on plants with and without attending ants. Ecology 66:845-849.
Smiley, J. T. 1986. Ant constancy at Passiflora extrafloral nectaries: effects on caterpillar survival. Ecology 67:516-521.
Sobrinho, T. G., J. H. Schoereder, L. L. Rodrigues, and R. G. Collevatti. 2002. Ant visitation (Hymenoptera: Formicidae) to extrafloral nectaries increases seed set and seed viability in the tropical weed Triumfetta semitriloba. Sociobiology 39:353-372.
Spencer, K. C. 1988. Chemical mediation of coevolution in the Passiflora-Heliconius interaction. Pp. 167-240 in K. C. Spencer (ed.). Chemical mediation of coevolution. Academic Press, San Diego.
Turner, J. R. G. 1981. Adaptation and Evolution in Heliconius: A Defense of NeoDarwinism. Annual Review of Ecology and Systematics 12:99-121.
Zuur, A. F., J. M Hilbe, and E. N. Ieno. 2013. Beginner's Guide to GLM and GLMM with R. Highland Statistics Ltd, Newburgh, UK.
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