Las epífitas vasculares en un ambiente urbano están influidas por características del arbolado, el clima y las fuentes de propágulos

María V. González; Sergio J. Ceballos

doi:10.25260/EA.21.31.2.0.1354

Autores/as

María V. González Facultad de Ciencias Naturales e Instituto Miguel Lillo, Universidad Nacional de Tucumán (UNT). San Miguel de Tucumán, Tucumán, Argentina.
Sergio J. Ceballos Instituto de Ecología Regional. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET) - Universidad Nacional de Tucumán (UNT), Yerba Buena, Tucumán, Argentina.

DOI:

https://doi.org/10.25260/EA.21.31.2.0.1354

Palabras clave:

conservación, espacios verdes, presión de propágulos, urbanización, Yungas

Resumen

El arbolado urbano brinda múltiples beneficios a la población, tales como como la provisión de sombra y la regulación del clima. También puede contribuir a la conservación de plantas nativas de la ecorregión en la que se encuentra la ciudad, aunque existe poca información al respecto. En este trabajo se analizaron la riqueza, la cobertura y la composición del ensamble de epífitas vasculares que habita el arbolado urbano del Gran San Miguel de Tucumán. Para ello se registraron las epífitas en 240 árboles distribuidos en 24 sitios ubicados en las localidades de Horco Molle, El Corte, Yerba Buena y San Miguel de Tucumán. Se registraron las características de los árboles hospedadores (i.e., diámetro a la altura del pecho [DAP], tipo de corteza y número de ramas podadas) y del sitio de muestreo (i.e., distancia a fuentes de propágulos como la Sierra de San Javier y espacios verdes urbanos, temperatura y humedad mediante imágenes satelitales). Se observó que el incremento del DAP y las cortezas rugosas determinaban un incremento significativo en la riqueza y la cobertura de epífitas. Ambas características son conocidas por su importancia en el establecimiento de epífitas al permitir un mayor tiempo de colonización y proveer mayor superficie (DAP), así como por acumular materia orgánica y agua en las grietas de la corteza (rugosidad). La riqueza de epífitas también aumentó en árboles ubicados a menor distancia de la sierra y en sitios con menor temperatura y mayor humedad. La localidad de Horco Molle, más cercana a la sierra, se segregó de otros sectores de la ciudad con respecto a la composición de especies de epífitas. Se observaron interacciones entre arboles hospedadores y epífitas vasculares, en coincidencia con las observadas en bosques prístinos de la sierra. Estos resultados son importantes para el manejo de la vegetación urbana debido a que permiten considerar al arbolado como un aporte importante para la conservación de epífitas nativas de Yungas.

Citas

Arteaga, A. J. M., M. F. B. M. Thiersch, R. O. A. Valente, L. K. Bernardi, S. L. Vasconcelos, and C. R. Thiersch. 2019. Volumetric spatiality of wood in forest settlement using artificial neural networks with satellite images. Acta Agronómica 68:142-150. https://doi.org/10.15446/acag.v68n2.78945.

Avdan, U., and G. Jovanovska. 2016. Algorithm for automated mapping of land surface temperature using LANDSAT 8 satellite data. Journal of Sensors 2:1-8. https://doi.org/10.1155/2016/1480307.

Barbosa, S., A. Droste, and J. L. Schmitt.2015. Vascular epiphytes of the Atlantic Forest in the Sinos River basin, state of Rio Grande do Sul, Brazil: richness, floristic composition and community structure. Braz. Brazilian Journal of Biology 25:25-35. https://doi.org/10.1590/1519-6984.0913.

Bardhan, R., R. Debnath, and S. Bandopadhyay. 2016. A conceptual model for identifying the risk susceptibility of urban green spaces using geo-spatial techniques. Modeling Earth Systems and Environment 2:1-12. https://doi.org/10.1007/s40808-016-0202-y

Barthlott, W., V. Schmit-Neuerburg, J. Nieder, and S. Engwald.2001. Diversity and abundance of vascular epiphytes: a comparison of secondary vegetation and primary montane rain forest in the Venezuelan Andes. Plant Ecology 152:145-156. https://doi.org/10.1023/A:1011483901452.

Barton, K. 2009. MuMIn: multi-model inference. URL: r-forge.r-project.org/projects/mumin/.

Bates, D., M. Maechler, B. Bolker, and S. Walker. 2015. Fitting Linear Mixed-Effects Models Using lme4. Journal of Statistical Software 67(1):1-48. https://doi.org/10.18637/jss.v067.i01.

Becker, D. F. P., R. Linden, and J. L. Schmitt. 2017. Richness, coverage and concentration of heavy metals in vascular epiphytes along an urbanization gradient. Science of the Total Environment 584-585:48-54. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2017.01.092.

Benavides, A. M., J. H. D. Wolf, and J. F. Duivenvoorden. 2006. Recovery and succession of epiphytes in upper Amazonian fallows. Journal of Tropical Ecology 22:705-717. https://doi.org/10.1017/S0266467406003580.

Bermúdez, G. M. A., J. H. Rodríguez, and M. L. Pignata. 2009. Comparison of the air pollution biomonitoring ability of three Tillandsia species and the lichen Ramalina celastri in Argentina. Environmental Research 109:6-14. https://doi.org/10.1016/j.envres.2008.08.014.

Bhandari, A. K., A. Kumar, and G. K. Singh. 2012. Feature Extraction using Normalized Difference Vegetation Index (NDVI): A Case Study of Jabalpur City. Procedia Technology 6:612-621. https://doi.org/10.1016/j.protcy.2012.10.074.

Bhatt, A., S. Gairola, Y. Govender, H. Baijnath, and S. Ramdhani. 2015. Epiphyte diversity on host trees in an urban environment, eThekwini Municipal Area, South Africa. New Zealand Journal of Botany 53:24-37. https://doi.org/10.1080/0028825X.2014.1000935.

Boelter, C. R., C. S. Dambros, H. E. M. Nascimento, and C. E. Zartman. 2014. A tangled web in tropical tree-tops: Effects of edaphic variation, neighbourhood phorophyte composition and bark characteristics on epiphytes in a central Amazonian forest. Journal of Vegetation Science 25:1090-1099. https://doi.org/10.1111/jvs.12154.

Böhnert, T., A. Wenzel, C. Altenhövel, L. Beeretz, S. Tjitrosoedirdjo, A. Meijide, K. Rembold, and H. Kreft. 2016. Effects of land-use change on vascular epiphyte diversity in Sumatra (Indonesia). Biological Conservation 202:20-29. https://doi.org/10.1016/j.biocon.2016.08.008.

Bomba, H., R. Caminos, M. Casares, and R. Di Lullo. 2007.Perspectivas del medio ambiente urbano. GEO San Miguel de Tucumán. Ed. PNUMA. https://doi.org/10.14409/pampa.v1i3.3141.

Brown, A. D. 1986. Autoecología de bromeliáceas epífitas del NO argentino y su relación con Cebus apella. Tesis doctoral. Universidad Nacional de La Plata, Buenos Aires. Argentina. Pp. 474.

Brown, A. D. 1990. El epifitismo en las selvas montanas del Parque Nacional “El Rey” Argentina: Composición florística y padrón de distribución. Revista de Biología Tropical 38:155-166.

Burns, K. C. 2008. Meta-community structure of vascular epiphytes in a temperate rainforest. Botany 86:1252-1259. https://doi.org/10.1139/B08-084.

Caldiz, D. O., J. Beltrano, L. V. Fernández, and I. Andía. 1993. Survey of Tillandsia recurvata L.: preference, abundance and its significance for natural forests. Forest Ecology and Management. 57:161-168. https://doi.org/10.1016/0378-1127(93)90169-N.

Callaway, R. M., K. O. Reinhart, G. W. Moore, D. J. Moore, and S. C. Pennings. 2002. Epiphyte host preferences and host traits: mechanisms for species-specific interactions. Oecologia 132:221-230. https://doi.org/10.1007/s00442-002-0943-3.

Cascante-Marín, A., J. H. D. Wolf, J. G. B. Oostermeijer, J. C. M. den Nijs, O. Sanahuja, and A. Durán Apuy. 2006. Epiphytic bromeliad communities in secondary and mature forest in a tropical premontane area. Basic and Applied Ecology 7:520-532. https://doi.org/10.1016/j.baae.2005.10.005.

Cascante-Marín, A., J. H. D Wolf, J. G. B. Oostermeijer, and J. C. M Den Nijs. 2008. Establishment of epiphytic bromeliads in successional tropical premontane forests in Costa Rica. Biotropica 40(4):441-448. https://doi.org/10.1111/j.1744-7429.2008.00403.x.

Cao, Y., and Y. Natuhara. 2020. Effect of urbanization on vegetation in riparian area: Plant communities in artificial and semi-natural habitats. Sustainability (Switzerland) 12(1):204. https://doi.org/10.3390/su12010204.

Ceballos, S. J., N. P. Chacoff, and A. Malizia. 2016. Interaction network of vascular epiphytes and trees in a subtropical forest. Acta Oecologica 77:152-159. https://doi.org/10.1016/j.actao.2016.10.007.

Ceballos, S. J. 2020. Vascular epiphyte communities in secondary and mature forests of a subtropical montane area. Acta Oecologica 105:103571. https://doi.org/10.1016/j.actao.2020.103571.

Colding, J. 2007. “Ecological land-use complementation” for building resilience in urban ecosystems. Landscape Urban Planning 81:46-55. https://doi.org/10.1016/j.landurbplan.2006.10.016.

Cuozzo, R. L., and A. L. Castañeda Nordmann. 2019. Problemas ambientales y su incidencia en la calidad Urbana residencial. Estudio del caso. XIII Jornadas de Sociología. Facultad de Ciencias Sociales, Universidad de Buenos Aires, Buenos Aires, Argentina.

El-Gammal, M., R. Ali, and R. M Abou Samra. 2014. NDVI Threshold Classification for Detecting Vegetation Cover in Damietta Governorate, Egypt. Journal of American Science 10:108-113.

Gioia, A., L. Paolini, A. Malizia, R. Oltra-Carrió, and J. A. Sobrino. 2014. Size matters: vegetation patch size and surface temperature relationship in foothills cities of northwestern Argentina. Urban Ecosystems 17:1161-1174. https://doi.org/10.1007/s11252-014-0372-1.

Graciano, C., L. V. Fernández, and D. O. Caldiz. 2003. Tillandsia recurvata L. as a bioindicator of sulfur atmospheric pollution. Ecología Austral 13:3-14.

Grau, H. R. 2010. Ecología de una interfase natural-urbana. La sierra de San Javier y el Gran San Miguel de Tucumán. Editorial de la Universidad Nacional de Tucumán, Tucumán, Argentina.

Grau, A., and A. Kortsarz. 2017. Guía de Arbolado de Tucumán. 2ª Edición. Editorial de la Universidad Nacional de Tucumán, Tucumán, Argentina.

Gross, D. 2005. Monitoring Agricultural Biomass Using NDVI Time Series. Food and Agriculture Organization of the United Nations (FAO), Rome, Italy.

Guida-Johnson, B., A. M. Faggi, and G. A. Zuleta.2017. Effects of Urban Sprawl on Riparian Vegetation: Is Compact or Dispersed Urbanization Better for Biodiversity? River Research and Applications 33:959-969. https://doi.org/10.1002/rra.3138.

Gutiérrez-Angonese, J., and H. R. Grau. 2014. Assessment of swaps and persistence in land cover changes in a subtropical periurban region, NW Argentina. Landscape and Urban Planning 127:83-93. https://doi.org/10.1016/j.landurbplan.2014.01.021.

Haedo, J., P. G. Blendinger, and N. I. Gasparri. 2010. Estructura espacial del ensamble de aves en el gradiente de urbanización de Yerba Buena-San Miguel de Tucumán, noroeste de Argentina. Pp. 153-166 en H. R. Grau (ed.). Ecología de una interfase natural-urbana. La sierra de San Javier y el Gran San Miguel de Tucumán. Editorial de la Universidad Nacional de Tucumán, Tucumán, Argentina.

Haedo, J., A. Gioia, E. Aráoz, L. Paolini, and A. Malizia. 2017. Primary productivity in cities and their influence over subtropical bird assemblages. Urban Forestry and Urban Greening 26:57-64. https://doi.org/10.1016/j.ufug.2017.04.017.

Hashim, H., Z. Abd Latif, and N. A. Adnan. 2019. Urban vegetation classification with ndvi threshold value method with very high resolution (VHR) pleiades imagery. International Archives of the Photogrammetry, Remote Sensing and Spatial Information Sciences 16:237-240. https://doi.org/10.5194/isprs-archives-XLII-4-W16-237-2019.

Hernández, H. J., and N. R. Villaseñor. 2018. Twelve-year change in tree diversity and spatial segregation in the Mediterranean city of Santiago, Chile. Urban Forestry and Urban Greening 29:10-18. https://doi.org/10.1016/j.ufug.2017.10.017.

Hietz, P., and U. Hietz-Seifert. 1995. Structure and ecology of epiphyte communities of a cloud forest in central Veracruz, Mexico. Journal of Vegetation Science 6:719-728. https://doi.org/10.2307/3236443.

Higuera, D., and J. H. D. Wolf. 2010. En Bosques Secos de roble las epífitas vasculares muestran resistencia a la alteración humana, Cordillera Oriental, Colombia. Caldasia 32:161-174.

Hope, D., C. Gries, W. Zhu, W. F. Fagan, C. L. Redman, N. B. Grimm, A. L. Nelson, C. Martin, and A. Kinzig. 2008. Socioeconomics drive urban plant diversity. Urban Ecology: An International Perspective on the Interaction between Humans and Nature 100:339-347. https://doi.org/10.1007/978-0-387-73412-5_21.

INDEC. 2010. Censo Nacional de Población, Hogares y Viviendas.

Jankowski, L., D. Bazzano, A. Sáenz, M. Tourn, and G. Roitman. 2000. Plantas trepadoras nativas y exóticas. L.O.L.A., Buenos Aires, Argentina.

Jarvis, M. T. 2000. Measuring and modelling the impact of land-use change in tropical hillsides: the role of cloud interception to epiphytes. Advances in Environmental Monitoring and Modelling 1:118-148.

Johansson, D. 1974. Ecology of vascular epiphytes in West African rain forest. Acta Phytogeographica Suecica 59:1-136.

Knapp, S., I. Kühn, J. P. Bakker, M. Kleyer, S. Klotz, W. A. Ozinga, P. Poschlod, K. Thompson, W. Thuiller, and C. Römermann. 2009. How species traits and affinity to urban land use control large-scale species frequency. Diversity and Distributions 15:533-546. https://doi.org/10.1111/j.1472-4642.2009.00561.x.

Kortsarz, A., and S. Gómez Romero. 2017. Arriba de los árboles urbanos: plantas epífitas y parásitas. Pp. 249-253 en A. Grau and A. Kortsarz (eds.). Guía de Arbolado de Tucumán. 2ª Edición. Editorial de la Universidad Nacional de Tucumán, Tucumán, Argentina.

Köster, N., K. Friedrich, J. Nieder, and W. Barthlott. 2009. Conservation of epiphyte diversity in an Andean landscape transformed by human land use. Conservation Biology 23(4):911-919. https://doi.org/10.1111/j.1523-1739.2008.01164.x.

Larrea, M. L., and F. A. Werner. 2010. Response of vascular epiphyte diversity to different land-use intensities in a neotropical montane wet forest. Forest Ecology and Management 260(11):1950-1955. https://doi.org/10.1016/j.foreco.2010.08.029.

Lenth, R. 2020. Emmeans: Estimated Marginal Means, aka Least-Squares Means. R package version 1.4.5. URL: CRAN.R-project.org/package=emmeans.

Martins Luiz, P., S. Silva, M. Samyra, G. Furtado, and L. M. Neto. 2020. Could epiphytes be xenophobic? Evaluating the use of native versus exotic phorophytes by the vascular epiphytic community in an urban environment. Community Ecology 21:91-101. https://doi.org/10.1007/s42974-020-00001-y.

Mendieta-Leiva, G., and G. Zotz. 2015. A conceptual framework for the analysis of vascular epiphyte assemblages. Perspectives in plant ecology, evolution and systematics 17(6):510-521. https://doi.org/10.1016/j.ppees.2015.09.003.

Niemelä, J., S. R. Saarela, T. Söderman, L. Kopperoinen, V. Yli-Pelkonen, S. Väre, and D. J. Kotze. 2010. Using the ecosystem services approach for better planning and conservation of urban green spaces: A Finland case study. Biodiversity Conservation 19:3225-3243. https://doi.org/10.1007/s10531-010-9888-8.

Oksanen, J., R. Kindt, P. Legendre, B. O’Hara, G. L. Simpson, P. Solymos, M. Henry, H. Stevens, and H. Wagner. 2007. The vegan package. Community ecology package 10:631-637.

Oltra-Carrió, R., J. A. Sobrino, J. Gutiérrez-Angonese, A. Gioia, L. Paolini, and A. Malizia. 2010. Estudio del crecimiento urbano, de la estructura de la vegetación y de la temperatura de la superficie del Gran San Miguel de Tucumán, Argentina. Revista de Teledetección 34:69-76.

Padilha, P. T., G. A. Elias, R. S. Santos, R. Martins, and V. Citadini-Zanette. 2017. Vascular epiphytes respond to successional stages and microhabitat variations in a subtropical forest in southern Brazil. Brazilian Journal of Botany 40(4):897-905. https://doi.org/10.1007/s40415-017-0391-2.

Padmawathe, R., Q. Qureshi, and G. S. Rawat. 2004. Effects of selective logging on vascular epiphyte diversity in a moist lowland forest of Eastern Himalaya, India. Biological Conservation 119:81-92. https://doi.org/10.1016/j.biocon.2003.10.024.

Planchuelo, G., M. Von Der Lippe, and I. Kowarik. 2019. Untangling the role of urban ecosystems as habitats for endangered plant species. Landscape Urban Planning 189:320-334. https://doi.org/10.1016/j.landurbplan.2019.05.007.

QGIS Development Team. 2016. QGIS Geographic Information System. Open-Source Geospatial Foundation Project. URL: qgis.osgeo.org.

R Development Core Team. 2021. R: A language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. URL: R-project.org.

Rahman, S., and V. Mesev. 2019. Change vector analysis, tasseled cap, and NDVI-NDMI for measuring land use/cover changes caused by a sudden short-term severe drought. Remote Sensing 11:1-21. https://doi.org/10.3390/rs11192217.

Roldán, A. I. 1995. Estructura de sitios disturbados y no disturbados de las selvas montanas de la sierra de San Javier (Tucumán, Argentina). Lilloa 38(2):133-156.

Rosell, P., and M. Vicente. 2016. Análisis del crecimiento demográfico y la relación entre espacios verdes y edificados en Darregueira con QGIS. Conferencia de Geomática Libre, Buenos Aires, Argentina. https://doi.org/10.13140/RG.2.1.2863.7687.

Santana, L. D., S. Gomes Furtado, C. Nardy, F. S. Leite, and L. M. Neto. 2017. Diversity, vertical structure and floristic relationships of vascular epiphytes in an urban remnant of the Brazilian Atlantic Forest. Hoehnea 44:123-138. https://doi.org/10.1590/2236-8906-57/2016.

Senanayake, I. P., W. D. D. P. Welivitiya, and P. M. Nadeeka. 2013. Urban green spaces analysis for development planning in Colombo, Sri Lanka, utilizing THEOS satellite imagery - A remote sensing and GIS approach. Urban Forestry and Urban Greening 12:307-314. https://doi.org/10.1016/j.ufug.2013.03.011.

Spescha, V. 2019. Relaciones entre espacios verdes e indicadores socioeconómicos en ambientes urbanos de San Miguel de Tucumán. Tesina de grado. Universidad Nacional de Tucumán, Tucumán. Argentina. Pp. 476.

Stanton, D. E., J. H. Chávez, L. Villegas, F. Villasante, J. J. Armesto, L. O. Hedin, and H. H. Horn. 2014. Epiphytes improve host plant water use by microenvironment modification. Functional Ecology 28:1274-1283. https://doi.org/10.1111/1365-2435.12249.

Tzoulas, K., K. Korpela, S. Venn, V. Yli-Pelkonen, A. Kaźmierczak, J. Niemela, and P. James. 2007. Promoting ecosystem and human health in urban areas using Green Infrastructure: A literature review. Landscape and Urban Planning 81:167-178. https://doi.org/10.1016/j.landurbplan.2007.02.001.

Van der Walt, L., S. S. Cilliers, M. J. Du Toit, and K. Kellner. 2015. Conservation of fragmented grasslands as part of the urban green infrastructure: how important are species diversity, functional diversity and landscape functionality? Urban Ecosystem 18:87-113. https://doi.org/10.1007/s11252-014-0393-9.

Victoriano-Romero, E., S. Valencia-Díaz, V. H. Toledo-Hernández, and A. Flores-Palacios. 2017. Dispersal limitation of Tillandsia species correlates with rain and host structure in a central Mexican tropical dry forest. PLoS One 12:1-16. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0171614.

Vindas, S. B. 2005. El Sector Turismo: Su Aporte a La Economía. Economia y Sociedad 10(27):111-121.

Wallace, K. J., D. C. Laughlin, and B. D. Clarkson. 2017. Exotic weeds and fluctuating microclimate can constrain native plant regeneration in urban forest restoration. Ecological Applications 27:1268-1279. https://doi.org/10.1002/eap.1520.

Wolf, J. H. D., S. R. Gradstein, and N. M. Nadkarni. 2009. A protocol for sampling vascular epiphyte richness and abundance. Journal of Tropical Ecology 25:107-121. https://doi.org/10.1017/S0266467408005786.

Woods, C. L., and S. J. DeWalt. 2013. The conservation value of secondary forests for vascular epiphytes in Central Panama. Biotropica 45(1):119-127. https://doi.org/10.1111/j.1744-7429.2012.00883.x.

Woods, C. L., C. L. Cardelús, and S. J. Dewalt. 2015. Microhabitat associations of vascular epiphytes in a wet tropical forest canopy. Journal of Ecology 103:421-430. https://doi.org/10.1111/1365-2745.12357.

Woods, C. L. 2017. Primary ecological succession in vascular epiphytes: The species accumulation model. Biotropica 49(4):452-460. https://doi.org/10.1111/btp.12443.

Yang, J., F. A. La Sorte, P. Pyšek, P. Yan, D. Nowak, and J. Mcbride. 2015. The compositional similarity of urban forests among the world’s cities is scale dependent. Global Ecology and Biogeography 24:1413-1423. https://doi.org/10.1111/geb.12376.

Zotz, G. 2016. Plants on Plants - The Biology of Vascular Epiphytes.1. Springer International Publishing, Berlín, Alemania. https://doi.org/10.1007/978-3-319-39237-0_1.