Anaerobically mineralized nitrogen as a potential indicator of the activity and abundance of mycorrhizal fungi in Mollisols

Gisela V. García; Fernanda Covacevich; Silvina San Martino; Nicolás Wyngaard; Nahuel I. Reussi Calvo; Guillermo A. Studdert

doi:10.25260/EA.24.34.2.0.2282

Autores/as

Gisela V. García Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET). Facultad de Ciencias Agrarias, Universidad Nacional de Mar del Plata. Mar del Plata, Buenos Aires, Argentina
Fernanda Covacevich Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET). Instituto de Investigaciones en Biodiversidad y Biotecnología-Fundación para las Investigaciones Biológicas Aplicadas
Silvina San Martino Facultad de Ciencias Agrarias, Universidad Nacional de Mar del Plata. Mar del Plata, Buenos Aires, Argentina
Nicolás Wyngaard Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET). Facultad de Ciencias Agrarias, Universidad Nacional de Mar del Plata. Mar del Plata, Buenos Aires, Argentina
Nahuel I. Reussi Calvo Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET). Facultad de Ciencias Agrarias, Universidad Nacional de Mar del Plata. Mar del Plata, Buenos Aires, Argentina
Guillermo A. Studdert Facultad de Ciencias Agrarias, Universidad Nacional de Mar del Plata. Mar del Plata, Buenos Aires, Argentina

DOI:

https://doi.org/10.25260/EA.24.34.2.0.2282

Palabras clave:

indicador de salud edáfica, proteínas del suelo relacionadas a glomalina fácilmente extraíbles, esporas de hongos micorrícicos, carbono orgánico del suelo, carbono orgánico particulado, estabilidad de agregados, raíces colonizadas con hongos micorrícicos

Resumen

El nitrógeno mineralizado en anaerobiosis (NA) es un indicador de salud edáfica; es sensible a los cambios en el uso del suelo y se relaciona con el carbono orgánico total, el particulado y la estabilidad de agregados. Nuestro objetivo fue evaluar la relación entre el NA y 1) las proteínas fácilmente extraíbles relacionadas con la glomalina; 2) la abundancia de hongos micorrícicos arbusculares (número de esporas de hongos micorrícicos arbusculares), y 3) la actividad de hongos micorrícicos arbusculares (raíces colonizadas). Se muestreó el suelo a 0-5 y 5-20 cm en parcelas cultivadas y no cultivadas en el sudeste bonaerense. Se determinó el nitrógeno mineralizado en anaerobiosis , carbono orgánico total y particulado, estabilidad de agregados, proteínas fácilmente extraíbles relacionadas con la glomalina y el logaritmo del número de esporas de hongos micorrícicos arbusculares (log-spores) en 0-5, 5-20 y 0-20 cm. En raíces de trigo, se midió el porcentaje de infección total y de arbúsculos en 0-20 cm. En todas las profundidades, el NA correlacionó positivamente con proteínas fácilmente extraíbles relacionadas con la glomalina (r=0.34-0.65), indicadoras de la actividad y la abundancia de hongos micorrícicos arbusculares. El NA se relacionó positivamente con el log-spores (r=0.58-0.78), que indica la abundancia de hongos micorrícicos arbusculares. Sin embargo, el NA no se relacionó con la colonización de raíces (porcentaje de infección total y de arbúsculos), que manifiesta la actividad de hongos micorrícicos arbusculares en un momento dado. Así, el nitrógeno mineralizado en anaerobiosis indicaría la abundancia y la actividad de hongos micorrícicos arbusculares a mediano y largo plazo (proteínas fácilmente extraíbles relacionadas con la glomalina y log-spores) debido al uso del suelo. El NA permitiría monitorear un aspecto importante de la salud microbiológica del suelo asociada con hongos micorrícicos arbusculares. Sin embargo, es necesario evaluar las relaciones estudiadas en este trabajo en un rango más amplio de situaciones de suelo.

Citas

Bedini, S., L. Avio, E. Argese, and M. Giovannetti. 2007. Effects of long-term land use on arbuscular mycorrhizal fungi and glomalin-related soil protein. Agric Ecosyst Environ 120:463-466. https://doi.org/10.1016/j.agee.2006.09.010.

Bedini, S., E. Pellegrino, L. Avio, S. Pellegrini, P. Bazzoffi, et al. 2009. Changes in soil aggregation and glomalin-related soil protein content as affected by the arbuscular mycorrhizal fungal species Glomus mosseae and Glomus intraradices. Soil Biol Biochem 4:1491-1496. https://doi.org/10.1016/j.soilbio.2009.04.005.

Bethlenfalvay, G. J., and R. G. Linderman. 1992. Mycorrhizae in Sustainable Agriculture. ASA Special Publication 54. ASA-CSSA-SSSA, Madison, WI, USA. https://doi.org/10.2134/asaspecpub54.

Brundrett, M. C. 2008. Mycorrhizal Associations: The Web Resource. Section 10. Methods for Identifying Mycorrhizas. URL: mycorrhizas.info/method.html.

Bünemann, E. K., G. Bongiorno, Z. Bai, R. E. Creamer, G. D. Deyn, et al. 2018. Soil quality - A critical review. Soil Biol Biochem 120:105-125. https://doi.org/10.1016/j.soilbio.2018.01.030.

Cambardella, C. A., and E. T. Elliott. 1992. Particulate soil organic-matter changes across a grassland cultivation sequence. Soil Sci Soc Am J 56:777-783. https://doi.org/10.2136/sssaj1992.03615995005600030017x.

Carciochi, W. D., N. Wyngaard, G. A. Divito, M. L. Cabrera, N. I. Reussi-Calvo, et al. 2018. A comparison of indexes to estimate corn S uptake and S mineralization in the field. Biol Fertility Soils 54:349-362. https://doi.org/10.1007/s00374-018-1266-9.

Chenu, C., and D. Cosentino. 2007. Microbial regulation of soil structural dynamics. Pp. 37-70 in K. Ritz and I. Young (eds.). The Architecture and Biology of Soils: Life in Inner Space. CABI, Wallingford, Oxfordshire, UK. https://doi.org/10.1079/9781845935320.0037.

Covacevich, F., and F. V. Consolo. 2014. Manual de protocolos. Herramientas para el estudio y manipulación de hongos micorrícicos arbusculares y Trichoderma. Universidad Nacional de Mar del Plata, Mar del Plata, Buenos Aires, Argentina.

Covacevich, F., and S. Vargas-Gil. 2014. Aporte de los microorganismos edáficos a la nutrición vegetal. Pp. 101-129 in H. E. Echeverría and F. O. García (eds.). Fertilidad de suelos y fertilización de cultivos, Second ed. Ediciones INTA, Buenos Aires, Argentina.

Covacevich, F., M. A. Marino, and H. E. Echeverría. 2006. The phosphorus source determines the arbuscular mycorrhizal potential and the native mycorrhizal colonization of tall fescue and wheatgrass. Europ J Soil Biol 42:127-138. https://doi.org/10.1016/j.ejsobi.2005.12.002.

Covacevich, F., M. Eyherabide, H. Sainz-Rozas, and H. E. Echeverría. 2012. Características químicas determinan la capacidad micotrófica arbuscular de suelos agrícolas y prístinos de Buenos Aires (Argentina). Ciencia del Suelo 30:119-128.

Domínguez, G. F., G. V. García, G. A. Studdert, M. A. Agostini, S. N. Tourn, et al. 2016. Is anaerobic mineralizable nitrogen suitable as soil quality/health indicator? Spanish J Soil Sci 6:82-97. https://doi.org/10.3232/SJSS.2016.V6.N2.00.

Fine, A. K., H. M. Van Es, and R. R. Schindelbeck. 2017. Statistics, scoring functions, and regional analysis of a comprehensive soil health database. Soil Sci Soc Am J 81:589-601. https://doi.org/10.2136/sssaj2016.09.0286.

Fokom, R., S. Adamou, M. C. Teugwa, A. D. Begoude-Boyogueno, W. L. Nana, et al. 2012. Glomalin related soil protein, carbon, nitrogen and soil aggregate stability as affected by land use variation in the humid forest zone of south Cameroon. Soil Tillage Res 120:69-75. https://doi.org/10.1016/j.still.2011.11.004.

Franzluebbers, A. J., and J. A. Stuedemann. 2009. Soil profile organic carbon and total nitrogen during 12 years of pasture management in the Southern Piedmont USA. Agric Ecosyst Environ 129:28-36. https://doi.org./10.1016/j.agee.2008.06.013.

García, G. V., S. N. Tourn, M. F. Roldán, M. Mandiola, and G. A. Studdert. 2020a. Simplifying the determination of aggregate stability indicators of Mollisols. Comm. Soil Sci Plant Anal 51:481-490. https://doi.org/ 10.1080/00103624.2020.1717513.

García, G. V., N. Wyngaard, N. I. Reussi-Calvo, S. San-Martino, F. Covacevich, and G. A. Studdert. 2020b. Soil survey reveals a positive relationship between aggregate stability and anaerobic mineralizable nitrogen. Ecol Ind 117:106640. https://doi.org/10.1016/j.ecolind.2020.106640.

García, G. V., M. E. Campos, N. Wyngaard, N. I. Reussi-Calvo, S. San-Martino, et al. 2021. Anaerobically mineralized nitrogen within macroaggregates as a soil health indicator. Catena 198:105034. https://doi.org/10.1016/j.catena.2020.105034.

He, J. D., G. G. Chi, Y. N. Zou, B. Shu, Q. S. Wu, et al. 2020. Contribution of glomalin-related soil proteins to soil organic carbon in trifoliate orange. Appl Soil Ecol 154:103592. https://doi.org/10.1016/j.apsoil.2020.103592.

Hurisso, T. T., D. J. Moebius-Clune, S. W. Culman, B. N. Moebius-Clune, J. E. Thies, et al. 2018. Soil protein as a rapid soil health indicator of potentially available organic nitrogen. Agric Environ Lett 3:180006. https://doi.org/10.2134/ael2018.02.0006.

Jamiołkowska, A., A. Księżniak, A. Gałązka, B. Hetman, M. Kopacki, et al. 2017. Impact of abiotic factors on development of the community of arbuscular mycorrhizal fungi in the soil: a review. Int Agrophys 32:133-140. https://doi.org/10.1515/intag-2016-0090.

Keeney, D. R. 1982. Nitrogen-availability indexes. Pp. 711-733 in A. L. Page (ed.). Methods of Soil Analysis. Part 2. Chemical and microbiological properties. Second ed. Agron Monogr 9. Am Soc Agron and Soil Sci Soc Am. Madison, WI, USA. https://doi.org/10.2134/agronmonogr9.2.2ed.c35.

Kottek, M., J. Grieser, C. Beck, B. Rudolf, and F. Rubel. 2006. World map of the Köppen-Geiger climate classification updated. Meteorologistche Zeitschrift 15:259-263. https://doi.org/10.1127/0941-2948/2006/0130.

Liu, H., X. Wang, C. Liang, Z. Ai, Y. Wu, et al. 2020. Glomalin-related soil protein affects soil aggregation and recovery of soil nutrient following natural revegetation on the Loess Plateau. Geoderma 357:113921. https://doi.org/10.1016/j.geoderma.2019.113921.

Lozano-Sánchez, J. D., I. Armbrecht, and J. Montoya-Lerma. 2015. Hongos formadores de micorrizas arbusculares y su efecto sobre la estructura de los suelos en fincas con manejos agroecológicos e intensivos. Acta Agron 64:289-296. https://doi.org/10.15446/acag.v64n4.46045.

Miller, R. M., and J. D. Jastrow. 2000. Mycorrhizal fungi influence soil structure. Pp. 3-18 in Y. Kapulnik and D. D. Douds Jr. (eds.). Arbuscular mycorrhizas: physiology and function. Kluwer Academic, Dordrecht, Netherland. https://doi.org/10.1007/978-94-017-0776-3_1.

Nautiyal, P., R. Rajput, D. Pandey, K. Arunachalam, and A. Arunachalam. 2019. Role of glomalin in soil carbon storage and its variation across land uses in temperate Himalayan regime. Biocatal Agric Biotech 21:101311. https://doi.org/10.1016/j.bcab.2019.101311.

Nelson, D. W., and L. E. Sommers. 1982. Total carbon, organic carbon, and organic matter. Pp. 539-579 in A. L. Page (ed.). Methods of Soil Analysis. Part 2. Chemical and microbiological properties. Second ed. Agron Monogr 9. Am Soc Agron and Soil Sci Soc Am. Madison, WI, USA. https://doi.org/10.2134/agronmonogr9.2.2ed.c29.

Nichols, K. A., and S. F. Wright. 2004. Contributions of fungi to soil organic matter in agroecosystems. Pp. 179-198 in K. Magdoff and R. R. Weil (eds.). Soil organic matter in sustainable agriculture. CRC Press, Boca Raton, FL, USA. https://doi.org/10.1201/9780203496374.ch6.

Pagano, M. C., N. F. Duarte, and E. J. Azevedo-Corrêa. 2020. Effect of crop and grassland management on mycorrhizal fungi and soil aggregation. Appl Soil Ecol 147:103385. https://doi.org/10.1016/j.apsoil.2019.103385.

R Core Team. 2018. R: a language and environment for statistical computing (v. 3.5.2). R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. URL: r-project.org.

Reussi-Calvo, N. I., H. Sainz-Rozas, H. E. Echeverría, and A. Berardo. 2013. Contribution of anaerobically incubated nitrogen to the diagnosis of nitrogen status in spring wheat. Agron J 105:1-8. https://doi.org/10.2134/agronj2012.0287.

Rillig, M. C., S. F. Wright, K. A. Nichols, W. F. Schmidt, and M. S. Torn. 2001. Large contribution of arbuscular mycorrhizal fungi to soil carbon pools in tropical forest soils. Plant Soil 233:167-177. https://doi.org/10.1023/A:1010364221169.

Rivero, C., S. N. Tourn, G. V. García, C. C. Videla, G. F. Domínguez, and G. A. Studdert. 2020. Nitrogen mineralized in anaerobiosis as indicator of soil aggregate stability. Agron J 112:1-16. https://doi.org/10.1002/agj2.20056.

Rosier, C. L., A. T. Hoye, and M. C. Rillig. 2006. Glomalin-related soil protein: Assessment of current detection and quantification tools. Soil Biol Biochem 38:2205-2211. https://doi.org/10.1016/j.soilbio.2006.01.021.

Šarapatka, B., D. P. Alvarado-Solano, and D. Čižmár. 2019. Can glomalin content be used as an indicator for erosion damage to soil and related changes in organic matter characteristics and nutrients? Catena 181:104078. https://doi.org/10.1016/j.catena.2019.104078.

Sigma-Aldrich. 2019. Bradford reagent. Technical Bulletin. URL: tinyurl.com/3nc5aas4.

Singh, A. K., A. Rai, and N. Singh. 2016. Effect of long-term land use systems on fractions of glomalin and soil organic carbon in the Indo-Gangetic plain. Geoderma 277:41-50. https://doi.org/10.1016/j.geoderma.2016.05.004.

Six, J., H. Bossuyt, S. Degryze, and K. Denef. 2004. A history of research on the link between (micro) aggregates, soil biota, and soil organic matter dynamics. Soil Tillage Res 79:7-31. https://doi.org/10.1016/j.still.2004.03.008.

Soil Survey Staff. 2014. Keys to soil taxonomy. USDA, Natural Resources Conservation Service. Washington, DC, USA.

Thougnon-Islas, A. J., M. Eyherabide, H. E. Echeverría, H. R. Sainz-Rozas, and F. Covacevich. 2014. Capacidad micotrófica y eficiencia de consorcios con hongos micorrícicos nativos de suelos de la provincia de Buenos Aires con manejo contrastante. Rev Argent Microbiol 46:133-143. https://doi.org/10.1016/S0325-7541(14)70062-8.

Thougnon-Islas, A. J., K. Hernández-Guijarro, M. Eyherabide, H. Sainz-Rozas, H. E. Echeverría, et al. 2016. Can soil properties and agricultural land use affect arbuscular mycorrhizal fungal communities indigenous from the Argentinean Pampas soils? Appl Soil Ecol 101:47-56. https://doi.org/10.1016/j.apsoil.2016.01.005.

Wright, S. F., and A. Upadhyaya. 1996. Extraction of an abundant and unusual protein from soil and comparison with hyphal protein of arbuscular mycorrhizal fungi. Soil Sci 161:575-586. https://doi.org/10.1097/00010694-199609000-00003.

Wright, S. F., and A. Upadhyaya. 1998. A survey of soils for aggregate stability and glomalin, a glycoprotein produced by hyphae of arbuscular mycorrhizal fungi. Plant Soil 198:97-107. https://doi.org/10.1023/A:1004347701584.

Wright, S. F., M. Franke-Snyder, J. B. Morton, and A. Upadhyaya. 1996. Time-course study and partial characterization of a protein on hyphae of arbuscular mycorrhizal fungi during active colonization of roots. Plant Soil 181:193-203. https://doi.org/10.1007/BF00012053.

Zadoks, J. C., T. T. Chang, and C. F. Konzak. 1974. A decimal code for the growth stages of cereals. Weed Res 14:415-421. https://doi.org/10.1111/j.1365-3180.1974.tb01084.x.