Mosquito vectors of yellow fever virus in areas of epidemiological risk in northeastern Argentina

Arturo A. Lizuain; Evangelina Muttis; Marina Leporace; María E. Cano; Soraya Acardi; Francisco Sánchez Gavier; Mahia M. Ayala; Melina V. Brividoro; Gerardo A. Marti; María V. Micieli; Mariana Manteca-Acosta

doi:10.25260/EA.24.34.2.0.2254

Autores/as

Arturo A. Lizuain Centro Nacional de Diagnóstico e Investigación en Endemoepidemias (CeNDIE). Administración Nacional de Laboratorios e Institutos para la Salud "Dr. Carlos G. Malbrán" (ANLIS-Malbrán). Ciudad Autónoma de Buenos Aires, Argentina
Evangelina Muttis Centro de Estudios Parasitológicos y de Vectores (CEPAVE-CCT La Plata-CONICET), Universidad Nacional de La Plata (UNLP). La Plata, Argentina
Marina Leporace Instituto Universitario de Ciencias de la Salud, Fundación H. A. Barceló, Laboratorio de Control de Vectores Entomológicos de Importancia Sanitaria (LaCVEIS). Santo Tomé, Corrientes, Argentina
María E. Cano Centro de Estudios Parasitológicos y de Vectores (CEPAVE-CCT La Plata-CONICET), Universidad Nacional de La Plata (UNLP). La Plata, Argentina
Soraya Acardi Instituto Universitario de Ciencias de la Salud, Fundación H. A. Barceló, Laboratorio de Control de Vectores Entomológicos de Importancia Sanitaria (LaCVEIS). Santo Tomé, Corrientes, Argentina
Francisco Sánchez Gavier Estación Biológica Corrientes (EBCO), Centro de Ecología Aplicada del Litoral (CECOAL), CONICET. San Cayetano, Corrientes, Argentina
Mahia M. Ayala Centro de Estudios Parasitológicos y de Vectores (CEPAVE-CCT La Plata-CONICET), Universidad Nacional de La Plata (UNLP). La Plata, Argentina
Melina V. Brividoro Centro de Estudios Parasitológicos y de Vectores (CEPAVE-CCT La Plata-CONICET), Universidad Nacional de La Plata (UNLP). La Plata, Argentina
Gerardo A. Marti Centro de Estudios Parasitológicos y de Vectores (CEPAVE-CCT La Plata-CONICET), Universidad Nacional de La Plata (UNLP). La Plata, Argentina
María V. Micieli Centro de Estudios Parasitológicos y de Vectores (CEPAVE-CCT La Plata-CONICET), Universidad Nacional de La Plata (UNLP). La Plata, Argentina
Mariana Manteca-Acosta Centro Nacional de Diagnóstico e Investigación en Endemoepidemias (CeNDIE). Administración Nacional de Laboratorios e Institutos para la Salud "Dr. Carlos G. Malbrán" (ANLIS-Malbrán). Ciudad Autónoma de Buenos Aires, Argentina

DOI:

https://doi.org/10.25260/EA.24.34.2.0.2254

Palabras clave:

Aedes albopictus, Haemagogus leucocelaenus, Sabethes albiprivus, arbovirus

Resumen

Debido a varios eventos epizoóticos entre 2020 y 2021 en el sur de Brasil, cerca de la frontera argentina, realizamos muestreos con el fin de evaluar la abundancia y distribución de los mosquitos (Diptera: Culicidae) vectores del virus de la fiebre amarilla en áreas de riesgo epidemiológico del noreste de Argentina. Además, para las especies más abundantes, se evaluó el número de individuos capturados por colector en función del tiempo. Con un esfuerzo de muestreo total de 191 horas-colector se capturaron 676 mosquitos pertenecientes a 6 géneros y 16 especies. Las especies más abundantes fueron Aedes (Ochlerotatus) scapularis (Rondani) (33.58%), Sabethes (Sabethes) albiprivus Theobald (20.27%), Aedes (Stegomyia) albopictus (Skuse) (17.75%) y Haemagogus (Conopostegus) leucocelaenus (Dyar y Shannon) (15.86%). Sabethes albiprivus y Ae. albopictus mostraron picos de actividad, mientras que el resto de las especies presentaron actividad sin diferencias entre las 10:00AM y las 15:00PM. Nuestros resultados evidencian que las especies de mosquitos más abundantes en ambientes con riesgo epidemiológico se encuentran incriminadas en la transmisión del virus de la fiebre amarilla. Por otro lado, informamos sobre una expansión de la distribución de Ae. albopictus en el país y el primer registro de Aedes (Ochlerotatus) patersoni Shannon y Del Ponte en las provincias de Corrientes y Misiones.

Citas

Arnell, J. H. 1976. Mosquito studies (Diptera, Culicidae). xxxiii. A revision of the Scapularis group of Aedes ochlerotatus. Contribution of the American Entomological Institute 13(3):1-144.

Burkart, R., N. O. Bárbaro, R. O. Sánchez, and D. A. Gómez. 1999. Ecorregiones de la Argentina. Administración de Parques Nacionales. Buenos Aires, Argentina. Pp.1-43.

Bates, D., M. Maechler, B. Bolker, and S. Walker. 2015. Fitting linear mixed-effects models using lme4. Journal of Statistical Software 67(1):1-48. https://doi.org/10.18637/jss.v067.i01.

Brooks, M. E., K. Kristensen, K. J. van Benthem, A. Magnusson, C. W. Berg, A. Nielsen, H. J. Skaug, M. Maechler, and B. M. Bolker 2017. glmmTMB balances speed and flexibility among packages for zero-inflated generalized. Linear mixed modeling. The R Journal 9(2):378-400. https://doi.org/10.32614/RJ-2017-066.

Cano, M. E., G. A. Marti, J. A. Alencar, S. O. Freitas Silva, and M. V Micieli. 2022. Categorization by score of mosquito species (Diptera: Culicidae) related to yellow fever epizootics in Argentina. Journal of Medical Entomology 59(5):1766-1777. https://doi.org/10.1093/jme/tjac079.

Cano, M. E., G. A. Marti, A. Balsalobre, E. Muttis, E. A. Bruno, et al. 2021. Database of Sabethes and Haemagogus (Diptera: Culicidae) in Argentina: sylvatic vectors of the yellow fever virus. Journal of Medical Entomology 58(4):1762-1770. https://doi.org/10.1093/jme/tjab059.

Chadee, D. D., P. S. Corbet, and J. J. D. Greenwood. 1990. Egg‐laying Yellow Fever Mosquitoes avoid sites containing eggs laid by themselves or by conspecifics. Entomologia Experimentalis et Applicata 57(3):295-298. https://doi.org/10.1111/j.1570-7458.1990.tb01442.x.

Cunha, M. S., A. C. da Costa, N. C. C. de Azevedo Fernandes, J. M. Guerra, F. C. P. dos Santos, J. S. Nogueira, L. G. D’Agostino, S. V. Komninakis, S. S. Witkin, R. A. Ressio, et al. 2019. Epizootics due to yellow fever virus in São Paulo State, Brazil: viral dissemination to new areas (2016-2017). Scientific Reports 9:1-13. https://doi.org/10.1038/s41598-019-41950-3.

Darsie, R. F. 1985. Mosquitoes of Argentina. Part I. Keys for identification of adult females and fourth stage larvae in English and Spanish (Diptera, Culicidae). Mosquito Systematics 17:153-253.

de Abreu, F. V. S., I. P. Ribeiro, A. Ferreira-de-Brito, A. A. C. dos Santos, R. M. de Miranda, I. de S. Bonelly, M. S. A. S. Neves, M. I. Bersot, T. P. dos Santos, M. Q. Gomes, et al. 2019. Haemagogus leucocelaenus and Haemagogus janthinomys are the primary vectors in the major yellow fever outbreak in Brazil, 2016-2018. Emerging Microbes and Infections 8:218-231. https://doi.org/10.1080/22221751.2019.1568180.

Forattini, O. P., and A. C. Gomes. 1988. Biting activity of Aedes scapularis (Rondani) and Haemagogus mosquitoes in southern Brazil (Diptera: Culicidae). Revista de Saúde Pública 22(2):84-93. https://doi.org/10.1590/S0034-89101988000200003.

Galindo, P., and H. Trapido. 1957. Forest mosquitoes associated with Sylvan Yellow Fever in Nicaragua. American Journal of Tropical Medicine and Hygiene 6(1):145-152. https://doi.org/10.4269/ajtmh.1957.6.145.

Goenaga, S., C. Fabbri, J. Rondan Dueñas, C. Gardenal, G. C. Rossi et al. 2012. Isolation of Yellow fever virus from mosquitoes in Misiones Province, Argentina. Vector-borne and Zoonotic Diseases 12(11):986-993. https://doi.org/10.1089/vbz.2011.0730.

Goenaga, S., A. Chuchuy, M. V. Micieli, B. Natalini, J. Kuruc, et al. 2020. Expansion of the distribution of Aedes albopictus (Diptera: Culicidae): new records in northern Argentina and their implications from an epidemiological perspective. Journal of Medical Entomology 57(4):1310-1313. https://doi.org/10.1093/jme/tjaa009.

Guedes, A. S., and M. A. De Souza. 1964. Psorophora albigenu and P. albipes. Revista Brasileira de Malariologia 16(4):471-86.

Holzmann, I., I. Agostini, J. I. Areta, H. Ferreyra, P. Beldomenico, et al. 2010. Impact of yellow fever outbreak son two howler monkey species (Alouatta guariba clamitans and A. caraya) in Misiones, Argentina. American Journal of Primatology 72:475-480. https://doi.org/10.1002/ajp.20796.

Kowalewski, M. M., J. S. Salzer, J. C. Deutsch, M. Raño, M. S. Kuhlenschmidt, et al. 2011. Black and gold howler monkeys (Alouatta caraya) as sentinels of ecosystem health: patterns of zoonotic protozoa infection relative to degree of human-primate contact. American Journal of Primatology 73(1):75-83. https://doi.org/10.1002/ajp.20803.

Kramer, L. D., and A. T. Ciota. 2015. Dissecting vectorial capacity for mosquito-borne viruses. Current Opinion in Virology 15:112-118. https://doi.org/10.1016/j.coviro.2015.10.003.

Lane, J. 1953. Neotropical Culicidae. Vol I. Sao Paulo: University of São Paulo, Brazil.

Leporace, M., A. A. Lizuain, M. L Villarquide, A. C. Galarza, O. De Souza, M. C. Rilo, and M. S. Santini. 2019. Descripción del primer brote de dengue en la ciudad de Santo Tomé, Corrientes, 2016. Revista Argentina de Salud Pública 10(41):50-54.

Lizuain, A. A., M. Leporace, M. S. Santini, M. E. Utgés and N. Schweigmann. 2019. Update on the distribution of Aedes albopictus (Diptera: Culicidae) in Misiones, Argentina. Revista do Instituto de Medicina Tropical de Sao Paulo 61:1-6. https://doi.org/10.1590/S1678-9946201961046.

Lizuain, A. A., L. Maffey, M. Garzón, M. Leporace, D. Soto, et al. 2022. Larval competition between Aedes albopictus and Aedes aegypti (Diptera: Culicidae) in Argentina: coexistence and implications in the distribution of the Asian tiger mosquito. Journal of Medical Entomology 59(5):1636-1645. https://doi.org/10.1093/jme/tjac102.

Lounibos, L. P., R. L. Escher, and R. Lourenço-De-Oliveira. 2003. Asymmetric evolution of photoperiodic diapause in temperate and tropical invasive populations of Aedes albopictus (Diptera: Culicidae). Annals of the Entomological Society of America 96(4):512-518. https://doi.org/10.1603/0013-8746(2003)096[0512:AEOPDI]2.0.CO;2.

Lounibos, L. P. 2002. Invasions by insect vectors of human disease. Annual Review of Entomology 47:233-266. https://doi.org/10.1146/annurev.ento.47.091201.145206.

Mares-Guia, M. A. M. D. M., M. A. Horta, A. Romano, C. D. Rodrigues, M. C. Mendonça, C. C. Dos Santos, et al. 2020. Yellow fever epizootics in non-human primates, Southeast and Northeast Brazil (2017 and 2018). Parasites and Vectors 13:1-8. https://doi.org/10.1186/s13071-020-3966-x.

MSN, Ministerio de Salud de la Nación. 2018. Boletín integrado de vigilancia N411. URL: tinyurl.com/552456k7.

Mogi, M., I. Miyagi, K. Abadi, and Syafruddin. 1996. Inter- and Intraspecific variation in resistance to desiccation by adult Aedes (Stegomyia) spp. (Diptera: Culicidae) from Indonesia. Journal of Medical Entomology 33(1):53-57. https://doi.org/10.1093/jmedent/33.1.53.

Moreno, E. S., I. M. Rocco, E. S. Bergo, R. A. Brasil, M. M Siciliano, A. Suzuki, V. R. Silveira, I. Bisordi, and R. P. D. Souza. 2011. Reemergence of yellow fever: detection of transmission in the State of São Paulo, Brazil, 2008. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical 44:290-296. https://doi.org/10.1590/S0037-86822011005000041.

Nanni, A. S., M. Piquer Rodríguez, D. Rodríguez, M. Nuñez Regueiro, M. E. Periago, et al. 2020. Presiones sobre la conservación asociadas al uso de la tierra en las ecorregiones terrestres de la Argentina. Ecología Austral 30(2):304-320. https://doi.org/10.25260/EA.20.30.2.0.1056.

de Oliveira, M. S., C. H. Andrade, F. S. Campos, J. da C. Cardoso, M. E. Gonçalves-dos-Santos, et al. 2023. Yellow Fever Virus Maintained by Sabethes Mosquitoes during the Dry Season in Cerrado, a Semiarid Region of Brazil, in 2021. Viruses 15(3):757. https://doi.org/10.3390/v15030757.

Oyarzabal, M., J. Clavijo, L. Oakley, F. Biganzoli, P. Tognetti, et al. 2018. Unidades de vegetación de la Argentina. Ecología Austral 28(1):40-63. https://doi.org/10.25260/EA.18.28.1.0.399.

Pinto, C. S., U. E. C. Confalonieri, and B. M. Mascarenhas. 2009. Ecology of Haemagogus sp. And Sabethes sp. (Diptera: Culicidae) in relation to the microclimates of the Caxiuanã National Forest, Pará, Brazil. Memorias do Instituto Oswaldo Cruz 104(4):592-598. https://doi.org/10.1590/S0074-02762009000400010.

R Core Team. 2023. R: A language and environment for statistical computing. R Foundation

for Statistical Computing, Vienna, Austria. URL: R-project.org.

Rossi, G. C., E. A. Lestani, and M. J. D’Oria. 2006. Nuevos registros y distribución de mosquitos de la Argentina (Diptera: Culicidae). Revista de la Sociedad Entomológica Argentina 65:51-56.

Rossi, G. C., N. T. Pascual, and F. J. Krsticevic. 1999. First record of Aedes albopictus (Skuse) from Argentina. Journal of the American Mosquito Control Association 15(3):422.

Schweigmann, N., D. Vezzani, P. Orellano, J. Kuruc, and R. Boffi. 2004. Aedes albopictus in an area of Misiones. Revista de Saúde Pública 38(1):2003-2005. https://doi.org/10.1590/S0034-89102004000100020.

Shannon, R. C., and E. Delponte. 1928. Los Culicidos en Argentina. Revista del Instituto Bacteriológico 1(5):29-140.

Sota, T., and M. Mogi. 1992. Interspecific variation in desiccation survival time of Aedes (Stegomyia) mosquito eggs is correlated with habitat and egg size. Oecologia 90(3):353-358. https://doi.org/10.1007/BF00317691.

Yin, Q., L. Li, X. Guo, R. Wu, B. Shi, et al. 2019. A field-based modeling study on ecological characterization of hourly host-seeking behavior and its associated climatic variables in Aedes albopictus. Parasites and Vectors 12(1):1-14. https://doi.org/10.1186/s13071-019-3715-1.